Percibir, aprender y ser consciente de los estados internos: dimensiones interoceptivas en modelos de lesión

Resumen La interocepcion es un proceso complejo que abarca multiples dimensiones, como la precision, el aprendizaje y la conciencia. En este articulo, examinaremos si cada una de estas dimensiones se apoya en centros neurales especializados y distribuidos a lo largo de la extensa red interoceptiva. Para este fin, obtuvimos medidas de interocepcion cardiaca en sujetos sanos y en pacientes que presentaban modelos de lesiones contrastivos de neurodegeneracion y dano cerebral focal: la variante conductual de la demencia frontotemporal (vcDFT), la enfermedad de Alzheimer (EA) y lesiones fronto-insulares por accidente cerebrovascular. Se examinaron los correlatos neurales de las tres dimensiones a traves de neuroimagenes estructurales y funcionales en estado de reposo y mediciones online del potencial evocado cardiaco (HEP, del ingles: heart evoked potential). Los tres grupos de pacientes presentaron deficits en la precision interoceptiva, asociados con el dano insular, alteraciones de la conectividad y modulaciones anormales del HEP. El aprendizaje interoceptivo se vio afectado de manera diferencial en los pacientes con EA, lo que sugiere un rol clave de las redes de memoria en esta dimension. Los resultados de la conciencia interoceptiva mostraron que los pacientes con vcDFT y EA sobreestimaron su desempeno. Este patron se relaciono con anormalidades en las regiones anteriores cerebrales y en las redes involucradas en los procesos metacognitivos y ligadas a la perdida de automonitoreo, bien descripta en la demencia. Nuestros hallazgos muestran como el dano en centros especificos de la amplia red fronto-temporo-insular compromete de manera diferenciada las dimensiones interoceptivas; y como las alteraciones estructurales afectan las conexiones funcionales mas alla de esos centros criticos. Este es el primer estudio que presenta un modelo de lesion multiple que revela las alteraciones del automonitoreo corporal y que ofrece nuevas perspectivas teoricas para profundizar en los fundamentos neuroanatomicos de las dimensiones interoceptivas. Palabras clave: interocepcion; aprendizaje; conciencia; enfermedades neurodegenerativas; accidente cerebrovascular ; reporte de investigacion. Abstract Interoception is a complex process encompassing multiple dimensions, such as accuracy, learning and awareness. Here we examined whether each of those dimensions relies on specialized neural hubs distributed throughout the vast interoceptive network. To this end, we obtained relevant measures of cardiac interoception in healthy subjects and patients offering contrastive lesion models of neurodegeneration and focal brain damage: behavioral variant frontotemporal dementia (bvFTD), Alzheimer’s disease (AD), and fronto-insular stroke. Neural correlates of the three dimensions were examined through structural and functional resting-state imaging and online measurements of the heart-evoked potential (HEP). The three patient groups presented deficits in interoceptive accuracy, associated to insular damage, connectivity alterations, and abnormal HEP modulations. Interoceptive learning was differentially impaired in AD patients, suggesting a key role of memory networks in this skill. Interoceptive awareness results showed that bvFTD and AD patients overestimated their performance; this pattern was associated with abnormalities in anterior regions and associated networks subserving metacognitive processes, and probably related to well-established insight deficits in dementia. Our findings indicate how damage to specific hubs in a broad fronto-temporo-insular network differentially compromises interoceptive dimensions, and how such disturbances affect widespread connections beyond those critical hubs. This is the first study in which a multiple lesion model reveals fine-grained alterations of body sensing, offering new theoretical insights into neuroanatomical foundations of interoceptive dimensions. Key words: interoception; learning; awareness; neurodegenerative diseases; stroke; investigation report Resumo A interocepcao e um processo complexo que abrange varias dimensoes, como precisao, aprendizado e conscientizacao. Neste artigo, examinaremos se cada uma dessas dimensoes e apoiada por centros neurais especializados e distribuida por toda a extensa rede interoceptiva. Para este fim, obtivemos medidas de interocepcao cardiaca em individuos saudaveis e em pacientes com modelos de lesoes contrastante neurodegeneracao e dano cerebral focal: a variante comportamental de demencia frontotemporal (vcDFT), doenca de Alzheimer (AD) e lesoes fronto insulares devido a acidente vascular cerebral. Os correlatos neurais das tres dimensoes foram examinados por neuro imagem estrutural e funcional em repouso e medicoes online de potencial evocado cardiaco (HEP Ingles: coracao potencial evocado). Os tres grupos de pacientes apresentaram deficits na precisao interoceptiva, associados a danos insulares, alteracoes na conectividade e modulacoes anormais da HEP. A aprendizagem interoceptiva foi diferencialmente afetada em pacientes com DA, sugerindo um papel fundamental das redes de memoria nessa dimensao. Os resultados da consciencia interoceptiva mostraram que os pacientes com vcDFT e AD superestimaram seu desempenho. Este padrao foi associado com anormalidades em regioes cerebrais superiores e nas redes envolvidas em mecanismos metacognitivos e ligados a perda de auto-controlo, bem descrito em processos de demencia. Nossos achados mostram como os danos em centros especificos da ampla rede fronto-temporo-insular comprometem as dimensoes interoceptivas de maneira diferenciada; e como as alteracoes estruturais afetam as conexoes funcionais alem daqueles centros criticos. Este e o primeiro estudo que apresenta um modelo de lesao multipla revelando alteracoes do organismo de auto-monitoramento e oferecendo novas teorias para aprofundar a base neuroanatomica de perspectivas dimensionais interoceptivos. Palavras-chave: interocepcao; aprendizagem; consciencia; doencas neurodegenerativas; acidente vascular cerebral; relatorio de pesquisa.